Atención y función ejecutivadesarrollo e impacto de factores socio-ambientales

Resumen

1. Introducción El trabajo presentado en esta tesis tiene dos vertientes: 1) estudiar el desarrollo de las redes atencionales a lo largo de la infancia y los mecanismos electrofisiológicos subyacentes; y 2) examinar el impacto (a nivel comportamental y neuronal) de factores ambientales tales como nivel socioeconómico (NSE), estilos de crianza y las actividades familiares, en el desarrollo de altas habilidades cognitivas en niños prescolares. Esta tesis tiene como marcos teóricos de referencia el modelo neurocognitivo de la atención de Michael Posner (Posner & Petersen, 1990) y el concepto de función ejecutiva propuesto por Miyake y colaboradores (Miyake et al., 2000) y el modelo de temperamento de Mary Rothbart (Rothbart, 1989). El modelo neurocognitivo de Posner propone tres redes atencionales que sustentan las funciones de alerta, orientación y atención ejecutiva. Estas redes son neuroanatómicamente independientes. En términos generales la alerta se relaciona con vigilancia y alerta tónica (capacidad de responder rápidamente a estímulos salientes y/o relevantes); la orientación implica tanto la orientación a estímulos que han sido seleccionados para ser procesados, como la habilidad de desenganchar la atención de un punto de focalización y re-orientarla a un nuevo foco de atención; y la atención ejecutiva se encarga de procesos de alto nivel, como resolución de conflicto, control inhibitorio, planificación y monitorización (Petersen & Posner, 2012). Por otra parte, el concepto de función ejecutiva se relaciona con procesos de control inhibitorio, memoria de trabajo y flexibilidad atencional (Miyake et al., 2000). El control inhibitorio denota la habilidad para suprimir respuestas automáticas y dominantes cuando éstas no son adecuadas; memoria de trabajo alude a la capacidad de mantener y actualizar información durante un periodo de tiempo relativamente corto; y flexibilidad atencional es la capacidad para ajustar el comportamiento a las demandas de la situación de forma flexible, y de cambiar de una tarea a otra según determinadas reglas. Finalmente, el modelo de Rothbart utiliza tres factores para explicar el temperamento en la niñez: extraversión, afectividad negativa y control con esfuerzo. Los dos primeros están relacionados al aspecto de reactividad del temperamento, conductas de aproximación positiva y evitación negativa, respectivamente, mientras que el control con esfuerzo es aspecto de auto-regulación del temperamento que se define como la habilidad del niño para resolver conflicto, inhibir respuestas dominantes, planificar y detectar errores (Rothbart & Rueda, 2005). Es sabido que las características temperamentales influyen patrones y estrategias de procesamiento cognitivo (Checa, Rodríguez-Bailón, & Rueda, 2008). Como el lector habrá dado cuenta, hay solapamiento conceptual entre los conceptos de atención ejecutiva, función ejecutiva y control con esfuerzo. Los tres conceptos implican procesos de control cognitivo y son medidos con tareas similares en el contexto de laboratorio, específicamente tareas que implican resolución de conflicto e inhibición de respuesta. Se ha demostrado que estas funciones de alto nivel cognitivo maduran contantemente durante la niñez, experimentando un progreso importante durante la edad prescolar (Carlson, 2005; Huizinga, Dolan, & van der Molen, 2006). Además, los tres conceptos se asocian a la activación de la corteza prefrontal y el cíngulo anterior, las cuales tienen un desarrollo tardío, llegando a la madurez después de la adolescencia (Luna, Garver, Urban, Lazar, & Sweeney, 2004). Debido a tardía maduración de la corteza prefrontal y el cíngulo anterior estas estructuras son susceptibles a la influencia del ambiente por un periodo prolongado, mayor que el de otras estructuras cerebrales que maduran antes. Actualmente el estudio de la influencia del ambiente en la maduración y funcionamiento cerebral ha ganado terreno. Especialmente modelos de investigación animal evidencian el impacto del entorno en medidas cerebrales micro, desde nivel anatómico hasta molecular (Sale, Berardi, & Maffei, 2009). Contextos cognitiva y emocionalmente enriquecidos estimulan maduración cerebral y eficiencia de procesamiento. Por el contrario, ambientes cognitiva y emocionalmente pobre impactan negativamente a nivel neural, cognitivo y comportamental. Datos obtenidos con humanos van en la misma dirección (Hackman & Farah, 2009). El NSE es una medida típica usada en el estudio del impacto del ambiente durante el desarrollo (Bradley & Corwyn, 2002). Educación, ocupación e ingreso, son los tres indicadores clásicos de NSE. En base en lo hasta aquí expuesto surgen las siguientes preguntas de investigación: 1. Cuáles son los mecanismos neurales subyacentes al desarrollo de las redes atencionales? 2. ¿El nivel socioeconómico afecta mecanismos neurales relacionados con el procesamiento del conflicto y errores? 3. ¿Es el ambiente familiar un predictor de habilidades cognitivas de alto nivel más allá de la influencia del temperamento? 2. Los correlatos electrofisiológicos de las redes atencionales en la niñez y la adultez temprana. Para responder a la primer pregunta de investigación utilizamos la ANT (por sus siglas en ingles Attention Networks Task) en una versión modifica (Callejas, Lupiañez, & Tudela, 2004) y adaptada para niños en un rango de edad de 4 a los 13 años (n=46) y en un grupo de adultos (n=15). Mientras que los participantes realizaban la tarea registramos su electroencefalograma (EEG) para hacer análisis de potenciales evocados (ERP por su siglas en ingles; Event Related Potentials). Con el fin de estudiar diferencias en el desarrollo dividimos nuestra muestra en 4 grupos de edad: 4-6, 7-9 y 10-13 años de edad, más un grupo de adultos jóvenes. La tarea ANT ofrece medidas de eficiencia de cada una de las redes atencionales ya que combina una tarea tipo flancos con la presentación de distintas señales de alerta y orientación. La versión de la ANT utilizada proporciona una mejor medida de a) la red de orientación mediante la inclusión de pruebas con claves inválidas, y b) las interacciones entre las redes de alerta y orientación. Datos anteriores a nuestro estudio, usando la ANT infantil original (Rueda et al., 2004) en niños de 6 a 10 años y adultos, mostraron trayectorias de desarrollo independientes para cada red. Las puntuaciones de alerta mostraron estabilidad en la infancia, aunque los niños obtuvieron puntuaciones de alerta más altas que los adultos; no hubo diferencias de puntuación en la orientación entre niños y adultos; y, la puntuación de atención ejecutiva fue similar desde la edad de 7 años hasta la edad adulta. Nuestros datos indican que: 1) la eficiencia de la red de alerta en niños de 10-13 años de edad es similar a la de adultos; 2) la orientación mostró un desarrollo prolongado cuando se miden los procesos de desenganche y la re-orientación de la atención: niños de 10-13 años de edad fueron menos eficientes que los adultos; 3) la red de atención ejecutiva mostró una mejora lineal a través de desarrollo, sin embargo, no está completamente madura hacia el fin de la infancia. Usando la versión modificada de la ANT encontramos una trayectoria prolongada en de desarrollo de la orientación. El desenganche de la atención de un lugar u objeto y el cambio de atención a un objeto o lugar diferente implica la activación de una red cerebral fronto-parietal, cuya función no se desarrolla completamente sino hasta la infancia tardía o la adolescencia temprana. Más aún, encontramos que, contrario a niños mayores y adultos, las señales de alerta facilitaron la resolución de conflicto en niños de 4-6 años de edad, lo que refleja la dificultad de mantener un nivel adecuado de activación en esta edad cuando no hay señal. En cuanto a las interacciones entre las redes atencionales encontramos que tanto las condiciones de alerta como de orientación modulan la eficiencia de la atención ejecutiva. Al igual que en los adultos (ver Callejas et al., 2005), los niños muestran una facilitación para la supresión de flancos y, por tanto, la resolución de conflictos, cuando orientan la atención a la ubicación en la que el target aparecerá (como cuando se proporcionan señales de orientación válidas). Por otro lado, la habilidad para la resolución de conflicto se afecta en condiciones de alto nivel de activación, como es el caso en la presentación de señales de alerta (Callejas et al, 2005; Weinbach y Henik, 2012). Sin embargo, los niños de 4-6 años fueron más precisos en los ensayos con señal de alerta. El hecho de incluir en nuestro estudio condiciones que reducen la eficiencia de la atención ejecutiva (es decir, las señales no válidas y los tonos de aviso) podrían explicar la inconsistencia de nuestros resultados con resultados anteriores obtenidos con otras versiones de la ANT. Nuestros resultados de ERP revelan diferencias de desarrollo entre los niños y adultos en el procesamiento rápido. Los componentes tempranos tomados como índice de procesamiento de señales de alerta y orientación, aparecieron atrasados en niños, y, en algunos casos, ausentes en niños de 4-6 años de edad. Aunque los niños y los adultos son más parecidos en el procesamiento lento, los niños muestran retraso de respuesta electrofisiológica y efectos más sostenidos, como se muestra por el P3 extenso en niños relacionado al procesamiento de señales de orientación y el N2 tardío en niños de 10 a 13 años de edad, relacionado al procesamiento de la interferencia de flancos. En conclusión, los datos de nuestro primer experimento indican que el tiempo de procesamiento durante la niñez parece estar basado en las respuestas cerebrales más sostenidas y más lentas, en comparación con los adultos. Tal patrón de tiempo de procesamiento se asocia con una conectividad inmadura durante la infancia. Nuestros hallazgos en este primer experimento constituyen una herramienta útil para el diseño e implementación de programas de entrenamiento y/o intervención durante la infancia que tengan como objetivo impactar procesos atencionales y de control ejecutivo. Dado que la ANT es una tarea ampliamente usada en distintas disciplinas, nuestro resultados suponen una aportación tanto teórica como práctica en el estudio del desarrollo cognitivo. Adicionalmente, profundizar en las bases neuronales de la atención contribuye en el entendimiento de los mecanismos que subyacen a patologías del desarrollo que involucran la atención y control ejecutivo, ayudando tanto en la evaluación clínica, como en el entendimiento de las alteraciones de la atención. 3. El impacto del nivel socioeconómico en los correlatos electrofisiológicos de procesamiento del conflicto y error en niños prescolares El objetivo de esta serie experimental fue el establecer una conexión entre medidas de nivel macro tales como nivel socioeconómico y medidas de nivel micro, tales como la activación cerebral. Para ello, usamos una versión modificada de la tarea de flancos adaptada al uso con niños, la cual fue diseñada para evaluar de forma separada la activación asociada al estímulo objetivo y la activación asociada al procesamiento de la respuesta. Sesenta y nueve niños participaron en este estudio, 33 de bajo NSE y 36 de alto NSE. Los componentes de activación cerebral N2, N450, Negatividad Asociada al Error (ERN por sus siglas en ingles) y Pe, fueron utilizados como marcadores electrofisiológicos del procesamiento del conflicto y el error. En esta parte nos enfocamos en las diferencias de amplitud de la activación entre los grupos de nivel socioeconómico en los componentes de activación mencionados más arriba. Encontramos diferentes patrones de respuesta neural al procesamiento del conflicto y el error en nuestros grupos. Los niños be alto NSE mostraron una activación cerebral relacionada con un procesamiento más eficaz. Solo el grupo de alto NSE mostró efecto de conflicto en el componente N2, igualmente, solo el grupo de alto NSES mostró el ERN. Cabe señalar que estos componentes generalmente aparecen al final de la niñez, incluso hasta la adolescencia (Checa, Castellanos, Abundis-Gutiérrez, & Rueda, 2014; Davies, Segalowitz, & Gavin, 2004). Nuestros datos sugieren diferencias en el dominio del tiempo de procesamiento entre niños prescolares de bajo y alto NSES. Nuestros resultados sugieren que el contexto provisto por un alto NSE favorece la maduración de procesos cognitivos de alto nivel, como lo sugieren el hecho de que el grupo de alto NSE mostró tiempos de procesamiento similares a los observados en niños mayores. Los cambios en tiempo de procesamiento parecen ser una herramienta importante en el estudio de las bases neurales del desarrollo. Los ERP ofrecen información valiosa para caracterizar los cambios neurales que ocurren durante la niñez, y de esta forma poder evaluar cómo otros factores, como el NSES, impactan en el desarrollo. 4. Influencias del temperamento, el nivel socioeconómico y otras variables ambientales en habilidades cognitivas de alto nivel Existe una gran cantidad de estudios que indican que el nivel socioeconómico afecta el desarrollo cognitivo de los niños. Sin embargo, nosotros estábamos interesados en explorar el impacto de otras variables que pueden ser un indicador potencial de la riqueza o pobreza de la estimulación social y cognitiva en el ambiente familiar en el que los niños se desarrollan. Para ello, elaboramos un cuestionario con el objetivo de tener un índice del ambiente familiar que fuera más allá de las medidas tradicionales de nivel socioeconómico (educación u ocupación de los padres, ingresos económicos). Para esta serie experimental recogimos una gran variedad de medidas cognitivas incluyendo: inteligencia verbal y fluida, tiempo de reacción, resolución del conflicto, control de la inhibición, memoria de trabajo y regulación emocional. Además, se sabe que el temperamento esta asociado con diferencias individuales en las funciones ejecutivas. Por esta razón, también hemos incluido medidas de temperamento con el objetivo de explorar de qué forma el nivel socioeconómico puede explicar diferencias en las funciones ejecutivas, una vez se ha controlado por lo que hemos denominado ¿características del niño¿ que en este caso incluyen edad, genero y temperamento. Con el objetivo de evaluar la influencia del nivel socioeconómico en nuestras medidas comportamentales después de controlar por las características del niño y otras variables ambientales, usamos un análisis de regresión jerárquica. De todas formas, es muy probable que las medidas de función ejecutiva se ven influenciadas por la interacción entre variables ambientales y las características del niño. Para evaluar esta posibilidad, hemos implementado un análisis de moderación para observar cómo las variables elegidas se relacionan entre sí para explicar la varianza en nuestros datos. Nuestros resultados indican que tiempo de reacción, memoria de trabajo e inteligencia son influenciadas por el NSE, mientras la resolución de conflicto y el control inhibitorio son principalmente predichos por el temperamento de los niños. Los resultados de análisis de moderación proporcionan amplían el dato permitiendo obtener una visión mas amplia de la relación entre cognición, medio ambiente y temperamento. Encontramos con que la resolución de conflicto se vio afectada por el NSE, pero esta influencia fue modulada por el factor temperamental de control con esfuerzo. Los estilos de crianza (que no predijeron la varianza en ninguna de nuestras medidas cognitivas), modularon el impacto del temperamento sobre la inteligencia verbal y la memoria de trabajo. Además, la edad fue un importante modulador del efecto del temperamento y el medio ambiente en la memoria de trabajo. Según nuestros resultados la memoria de trabajo es afectada o beneficiada por el entorno y el temperamento a medida que los niños crecen. Este conjunto de datos indica que los tres procesos bajo el concepto de EF están influenciados de forma diferente por el temperamento y el medio ambiente. En resumen, nuestros datos muestran evidencia de la plasticidad de la función ejecutiva durante edad prescolar y el mejoramiento significativo que los niños obtienen cuando se desarrollan en ambientes cognitivamente ricos. Aparentemente, niños de alto NSE procesan el conflicto y el error presumiblemente mediante un reclutamiento neuronal mas eficiente que los niños de bajo NSE. Esta disparidad en eficiencia también se observó a nivel comportamental. 5. Referencias Bradley, R. H., & Corwyn, R. F. (2002). Socioeconomic status and child development. Annual Review of Psychology, 53, 371¿99. doi:10.1146/annurev.psych.53.100901.135233 Callejas, A., Lupiàñez, J., Funes, M. J., & Tudela, P. (2005). 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